Мир Эквестрии жил в мире и гармонии, пока однажды утром Дискорд не почувствовал зловещий дисбаланс магии. Что-то темное вновь проникает в мир пони, и даже сила элементов гармонии может оказаться бессильной. На сцене появляется таинственный гибрид аликорна и чейнджлинга — Кримсон Стрэнд, способный подпитывать злодеев нитями ужаса и возвращать их былую мощь. Главной шестерке предстоит столкнуться с невиданной угрозой: пробудившимися силами Коузи Глоу, Кризалис, Тирек и другими врагами прошлого.