Король Сомбра вернулся, завоевал Кристальную Империю и Твайлайт в его власти. Теперь Твайлайт нужно сделать все, чтобы выбраться из того места, где она оказалась в ловушке и спасти Кристальную Империю от Сомбры. Но когда он сталкивается с Твайлайт, он в конечном итоге находит в кобыле, которая пыталась остановить его, королеву, чтобы править Кристальной Империей вместе с ним.

После своего жестокого поражения бывший тиран Король Сомбра сумел вырваться из страны мёртвых и вернулся в Эквестрию, чтобы отомстить Принцессе Селестии и Элементам Гармонии. Однако Император Тьмы не глупец. Он знает, что не может просто искать возмездия главной шестерке или Принцессе Дня, поэтому он ждет, собирая информацию о своих врагах, изучая их слабости. Когда придет время, он нанесёт удар. Смогут ли наши герои преодолеть заговор Короля Сомбры ради мести?

Король Сомбра, темный волшебник и бывший правитель Кристальной Империи, был побежден Твайлайт Спаркл и другими элементов гармонии, оставив его лишенным магии и заключенным глубоко под Кантерлотом. Там он ждет своего шанса отомстить Принцессе Селестии и завоевать Эквестрию, хотя его привязанность к давно потерянной дочери и кобыле, которую он любит, заставляет его сомневаться во всем, что он знает. Может ли пони-тень научиться милосердию, или он позволит своему гневу и жажде мести поглотить его?

Твайлайт, все еще приспосабливающая к роли принцессы,обнаруживает, что её мучают стресс и неуверенность,когда она сомневается в ценности для друзей и страны. Неизвестная всем пони,даже Твайлайт, она стала одержимой силой, которая превратила Луну в Найтмер Мун. Вскоре Твайлайт превращается в Полуночную Спаркл, самопровозглашенную Королеву магии и отправляется покорять Эквестрию. Отчаявшись,её друзья неохотно объединяются Сомброй, чтобы вернуть свою Твайлайт и покончить с угрозой раз и навсегда.

Со дня рождения за Твайлайт Спаркл присматривает неизвестный страж. Он тайно защищал ее, помогал ей и присутствовал при каждом значительном событии в ее жизни, наблюдая из тени, как она росла в замечательную принцессу Дружбы. И все же, назревает беда, и поскольку жизнь Твайлайт теперь в опасности, ее неизвестный опекун должен выйти из тени и сделать все возможное, чтобы защитить ее, даже если это разобьет сердца других в процессе. Но кто же этот пони? Почему он так интересуется ею?