Вместо Кристалльной Империи на севере Эквестрии, появляется таинственный Город, затерянный в степях на её юге. Селестия отправляет Твайлайт и её пятерых подруг туда, на помощь своему, как она сказала, "старому другу". Маленькие пони не имеют ни малейшего представления о том, с чем им придется столкнуться в крохотном пугающем мирке, изолированном ото всей Эквестрии.

Странные и страшные вещи творятся в Эквестрии. Сильнейшие из магов-единорогов пали жертвой неизвестной болезни, Твайлайт Спаркл мучается от ночных кошмаров, Принцесса Селестия вспоминает пугающее Пророчество, а Врата Тартара оборачиваются порталом, сквозь который неведомый ужас готов проникнуть в волшебную страну. Сумеют ли принцессы отстоять свой трон? Сумеют ли маленькие хранители Элементов Гармонии выстоять против древнего зла? И как все эти события связаны с бывшим библиотекарем Кантерлота