Разлученная с друзьями и плененная посреди войны, Твайлайт должна справиться с кошмарами своего пребывания на "Земле", а также с угрозами, которые несут ее обитатели, видящие в ней врага. Сможет ли она преодолеть свои страхи и страхи своих пленителей? Будет ли помощь своенравной единорожки для "людей" благом или проклятием? И, самое главное, отыщет ли она дорогу домой?

Твайлайт, наконец, возвратилась домой, и ее друзья, а также все жители Понивилля с нетерпением ждут встречи с ней. Но она изменилась. Все еще страдая от полученных ран, практически потерявшая возможность использовать магию и преследуемая по ночам кошмарами о Земле, Твайлайт все сильнее и сильнее отдаляется от тех, кто когда-то был ей невероятно дорог. Будет ли отчаяние единорожки и неспособность друзей понять ее стоить ей того, что она ценила сильнее всего до сделки с Дискордом?

Когда самая молодая из принцесс просит о помощи для своих далеких друзей, лучшие из лучших откликнутся на ее зов. Находящаяся под командованием капитана Стил Сонга Сумеречная Гвардия была немедленно мобилизована для помощи XCOM в защите их мира от осаждающих его врагов. Однако их первая совместная операция быстро принимает оборот к худшему, и внезапно гвардейцам приходится сражаться не на жизнь, а на смерть с многократно превосходящими силами угрожающих Земле монстров.

Путешествие Твайлайт на Землю и ее возвращение привели к появлению в безмятежном мире Эквестрии как новых друзей, так и новых врагов. Теперь, когда призрак неминуемой войны навис над ними, народы Эквуса должны сформировать альянс, подобного которому никогда раньше не существовало, чтобы отразить угрозу из великой пустоты.

Млечный Путь умирает. Пепел сотен триллионов разумных существ покрывает некогда густонаселенные миры, и, один за другим, целые спиральные рукава навеки замолкли в эфире гиперсвязи. Последним островком разумной жизни остается Терранский Союз, но даже его падение является лишь вопросом времени, и в отчаянном стремлении преломить ход событий руководство Объединенного Флота решилось на проведение запретного проекта. Однако попытка создать бога может породить гораздо большую угрозу.